Gegründet 1928 Der ASK Klagenfurt wurde 1945 nach Kriegsende im Gasthof Wunder ins Leben gerufen und betrachtete sich dabei als Nachfolgeverein des 1928 gegründeten ASK St. Peter. Der Verein nahm seinem Spielbetrieb in der Kärntner Landesliga auf und konnte sich bereits 1946/47 die Landesmeisterschaft knapp vor dem SK Austria Klagenfurt sichern. 1949 holte man sich zudem den Kärntner Landescup und schied im folgenden Bundesländer-Cup erst in der Nachspielzeit gegen die Wiener Austria aus. Im selben Jahr qualifizierte sich der Verein erfolgreich für die neugeschaffene Tauernliga, die gemeinsam mit der B-Liga und der Arlbergliga die zweithöchste österreichische Spielklasse bildete. Der Klub konnte stets gut um den Platz in der Aufstiegrelegation mitspielen und belegte 1949/50, 1955/56 und 1958/59 den jeweils undankbaren zweiten Platz. Bekanntester Spieler dieser Tage war Gerhard Sturmberger, der Verteidiger kam später beim Linzer ASK auf 43 Länderspiele.

Pech hatte der Klub allerdings 1959, denn einerseits war man nur auf Grund der schlechteren Tordifferenz hinter WSG Radenthein Zweiter geworden, andererseits scheiterten die Radentheiner in der A-Liga-Relegation und nahmen so Kärntens einzigen Platz in der neugebildeten Regionalliga Mitte ein. So musste der ASK Klagenfurt als Meisterschaftszweiter in die drittklassige Landesliga absteigen. Der Klub hielt sich in der Folgezeit lange in dieser Spielstufe, drei Abstiegen in die Unterliga folgten auch wieder drei Aufstiege (1981, 1990 und 1998).

Vor Beginn der Spielsaison 1998/99 wurde beim Kärntner Fußball-Verband zwischen dem FC Kärnten und dem ASK Klagenfurt eine Kooperation, zum Zweck der Förderung von Nachwuchskickern beider Vereine, eingegangen. Die Spieler beider Vereine starteten 1998/99 in die Kärntner Ligasaison mit dem Namen ASK/FCK Amateure erfolgreich. 2000/01 wurde die Mannschaft ASK/FCK Amateure  Kärntner Landesmeister und stieg in die nunmehrige drittklassige Regionalliga Mitte auf. Nach der Kooperationsbeendigung 2003 machte der ASK Klagenfurt einen Neubeginn in der Unterliga. Allerdings ergaben sich in Folge zwei Abstiege in die niedrigste Kärntner Spielklasse.